ВведениеК важным экологическим проблемам России в настоящее время можно отнести стремительно сокращающиеся площади лесов. Это снижает биоразнообразие, оказывает воздействие на изменение климата. Одной из главных причин, влияющих на эту проблему, считается антропогенная нагрузка. Техногенные факторы усиливают деградацию почвенного покрова, уменьшая биологическую активность почвы, как следствие, ухудшается корнеобразование у растений. В связи с этим в последнее время ведется ряд исследований роли микориз в сукцессионных процессах фитоценоза нарушенных почв, а также в регулировании цикла углерода и азота в наземных экосистемах [1- 11].В России роль микоризы исследуется с 50-х годов XX века [12]. Микориза является взаимной симбиотической связью мицелия гриба и корней высшего растения.  Исключение -   семейства Крестоцветных (Brassicaceae) и Маревых (Chenopodiaceae) [13]. Она играет важную роль в  питании большинства высших растений, повышает стрессоустойчивость растений к различным факторам окружающей среды (засуха, болезни) [14,15].Современными исследователями установлено, что более 600 видов грибов способны создавать микоризные сообщества с древесными растениями, причем, у большинства микоризообразующих грибов нет строгой специфичности к растению-хозяину. Адамовой Р.М. [16] проведены исследования по развитию микоризы у отдельных видов растений (табл.1) и установлено, что максимальная степень развития микоризы соответствует семейству буковых и липовых.Но по другим экспериментальным данным лидирует сосна. У нее насчитывается 47 видов микоризообразующих грибов, затем - дуб, пихта, береза, ель [17].В лесных сообществах микоризные грибы не только влияют на растения, принадлежащие различным видам, но и принимают участие в циклах биогенных элементов [18,19].В лесных сообществах микоризные грибы не только влияют на растения, принадлежащие различным видам, но и принимают участие в циклах биогенных элементов [18,19].В настоящее время исследование микоризных ассоциаций, их биотическая связь с почвенными микроорганизмами, механизмы взаимодействия с растениями до конца не изучено. Современные исследователи отмечают не только положительный эффект от симбиоза растений с микоризой, но и паразитический [20]. Например, в эксплуативных микоризах выгоду от симбиоза получает только растение (табл.2).Многие исследователи считают, что в неблагоприятных условиях окружающей среды преобладают безмикоризные растения [21,22]. На высоте 3300-3600 над   уровнем моря, в тундровых сообществах существенно снижается доля микоризных растений [23,24]. Однако, коллективом исследователей (Лавренев Н.Г. и др.)  [25] установлен адаптивный характер арбускулярной микоризы альпийских ковров Малого Кавказа. Несмотря на короткий вегетационный период, длительное насыщение почв водой при хорошем дренаже и большую мощность снега в течение 9–10 месяцев, растения характеризуются хорошо развитой арбускулярной микоризой.Следует отметить, что при определенных экстремальных условиях в окружающей среде, даже, мутуалистические микоризные типы могут переходить к антагонизму между симбионтами [26].Поэтому микоризные ассоциации можно рассматривать как динамическое равновесие, в котором возможен переход в любое состояние. Один и тот же микобионт может быть эндофитом, мутуалистическим симбионтом, сапрофитом или некротрофным паразитом [27-32].В связи с вышеизложенным представляет определенный интерес выяснить, каким образом вид микоризы может влиять на рост и развитие растений в стрессовых ситуациях.Цель исследования – выявить влияние микоризы на развитие растений в экстремальных условиях среды, рассмотреть целесообразность использования микоризы при лесовосстановлении и интродукции древесных растений, а также, оценить морфо-физиологические особенности корневых систем древесных пород.Материалы и методыАвторами были изучены научные материалы исследований в области микоризных ассоциаций, механизмов их взаимодействия с растениями. Поиск научных источников проведен в библиографических базах научных электронных библиотек и поисковых системах: Publons (www.publons.com), Scopus (www.scopus. com), eLIBRARY.RU (www.elibrary.ru), Google Scholar (www.scholar.google.com). В качестве литературных источников были приняты во внимание научные статьи на английском и русском языках.Статистический анализ сходства и различия 7 типов микориз осуществляли по 12 эволюционным и функциональным характеристикам на базе статистического пакета IBM SPSS Statistica v25 (анализ – классификация – иерархическая кластеризация – метод медианной кластеризации). Диаграмму сходства и различия для анализа степени удаления от центра групп кластеров строили на основании интервальной меры Минковского, обобщающей евклидово расстояние.Глубина поиска – с 1963 года. Поисковые запросы выполняли по следующим ключевым словам: микориза, симбиоз, древесные породы, грибы, корневая система, микотрофные растения, микобионт.  Таблица 1Степень развития микоризы некоторых деревьев и кустарниковTable 1The degree of development of mycorrhiza of some trees and shrubsСемейство|FamilyБотанический вид дендрофлоры|Botanical species of dendrofloraИндекс по степени развития микоризы|Index by the degree of mycorrhiza developmentСемейство Сосновые (Pinaceae)|Pine family (Pinaceae)Сосна крючковатая, или Сосновского(P.hamata D.Sosn. (P.sosnovskyi Nakai))|Hooked pine, or Sosnovsky (P.hamata D. Sosn. (P.sosnowskyi Nakai))03Сосна пицундская (P. pitynsa Stev.)|Pitsunda pine (P. pitynsa Stev.)02Сосна Эльдарская (P. halepensis Miller var. eldarica Medw.)|Eldar pine (P. halepensis Miller var. eldarica Medw.)03Семейство Буковые (Fagaceae)|The Beech family (Fagaceae)|Бук восточный (F.orientalis Lipsky.)|Oriental beech (F.orientalis Lipsky.)04Дуб черешчатый, или летний (Q. robur L.)|Oak petiolate, or summer (Q. robur L.)04Семейство Ивовые (Salicaceae)|Willow family (Salicaceae)Тополь дрожащий, или осина (P. tremula L.) |Trembling poplar, or aspen (P. tremula L.)02Тополь узкопирамидальный (P.tremula Pyramidalis) |Narrow-pyramidalpoplar (P. Tremula Pyramidalis)02Тополь советский пирамидальный|Soviet pyramidal poplar02Семейство Липовые (Tiliaceae)|Linden family (Tiliaceae)Липа мелколистная или сердцевидная|Small-leaved linden, or heart-shaped03Липа кавказская (T. caucasica Rupr.)|Caucasian linden (T. caucasica  Rupr.)04Семейство Кленовые (Aceraceae)|Maple family (Aceraceae)Клен остролистный (A. platanoides L.)|Holly maple (A. platanoides L.)03Клен ясенелистный или американский (A. negindo L.)|Ash-leaved or American maple (A. negindo L.)  02Клен полевой (A. campestre L.)|Field maple (A. campestre L.)03Примечание: 01 – нет микоризы, 02 – слабая, 03-средняя, 04 – сильная.Note: 01 - no mycorrhiza, 02 - weak, 03-medium, 04 – strong. Источник: Адамова Р.М. Исследование степени развития микоризы видов дендрофлоры в связи с интродукцией. Юг России: экология, развитие.2009; 1:24-28.Source: Adamova R.M. Investigation of the degree of development of mycorrhiza of dendroflora species in connection with introduction// South of Russia: ecology, development.2009;(1):24-28.  Таблица 2Сбалансированные и эксплуативные микоризные ассоциацииTable 2Balanced and exploitative mycorrhizal associationsФактор| FactorСбалансированная микориза|Balanced mycorrhizaЭксплуативная микориза|Exploitative mycorrhizaНадземная часть растения|The aboveground part of the plantАктивно фотосинтезирующая|Actively photosynthesizingНефотосинтезирующая илифотосинтез слабый|Non-photosynthetic or photosynthesis is weakПодземная часть растения|The underground part of the plantТипичная корневая система|Typica root systemКорни редуцированы или отсутствуют|Are the roots reduced or absentЗависимость растения от микобионта| Dependence of the plant on the mycobiontОблигатная или факультативная|Obligatory or optionalОблигатная|ObligateЗависимость микобионта от растения|Dependence of the mycobiont on the plantБольшинство – облигатные симбионты, неспособные к самостоятельному существованию|Most are obligate symbionts, in capable of independent existenceВыгода микобионта в симбиозене очевидна| The benefit of the mycobiont in symbiosis is not obviousОбменные процессы|Metabolic processesВзаимный транспорт веществ,необходимых грибу и растению|Mutual transport of substances necessary for the fungus and plantТранспорт веществ, нужных растению, за счет микобионта|Transport of substances needed by the plant due to mycobiontЗона контакта|Contact areaСпециализированные гифыв специализированных органахрастения|Specialized hyphae in specialized plant organsНеспециализированные илиспециализированные гифы ввысокоспециализированных органах растения|Non-specialized or specialized gifs specialized plant organs Развитие|DevelopmentКолонизация микобионтомсинхронизирована с ростом органов растения; внедрение происходит в молодой орган растения| Colonization by the mycobiontis synchronized with the growth of plant organs; the introduction occurs in the young organ of the plantГриб может повторно колонизировать одни и те же клетки; может продолжать функционировать во взрослом растении| The fungus can re-colonize the same cells; can continue to function in an adult plantИсточник: Brundrett M.C. Diversity and classification of mycorrhizal associations // Biol. Rev. 2004; (79):473-495.Source: Brundrett M.C. Diversity and classification of mycorrhizal associations // Biol. Rev. 2004; (79): 473-495.  Основная частьБольшинство исследователей в последние годы выделяют семь основных типов микориз: арбускулярная (АМ), эктомикориза (ЭМ), эктэндомикориза (ЭЭМ), эрикоидная (ЭрМ), арбутоидная (АрМ), монотропоидная (ММ) и орхидная (ОМ).  Последние 2 типа относятся к эксплуативным, остальные – к сбалансированным ассоциациям [23]. Основные характеристики указанных типов микориз приведены в таблице 3.Арбускулярная микориза (АМ) – самая распространенная форма симбиоза в растительном мире. Ее образуют более 300 тысяч видов растений и около 150 видов грибов. АМ преобладают в ценозах с травянистой формой растений (луга, степи, саванны, полупустыни), в умеренных лесах встречаются у растений, обитающих под пологом. В тропических лесах, для которых характерно отсутствие сезонности и низкое содержание органических веществ в почвах, АМ образуют также деревья и кустарники [26]. Мицелий не септированный, многоядерный, образует     внутриклеточные структуры - арбускулы и везикулы. Арбускулы представляют основную контактную зону симбионтов, через которую происходит транспорт питательных веществ [27,28]. Таблица 3Эволюционные и функциональные характеристики типов микоризTable 3Evolutionary and functional characteristics of mycorrhizal typesХарактеристики|SpecificationsАМЭМЭЭМЭрМАрМММОМРастение-основное местообитание гриба|The plant is the main habitat of the fungus+++????Способность гриба эффективно поглощать минеральные вещества из почвы|The ability of the fungus to effectively absorb minerals from the soil+++++-/+-/+Высокая специализация гиф в зоне контакта|High specialization of gif in the contact area++-/+-/+-/+++Специфичность гриба и растения-хозяина|Specificity of the fungus and host plantНизкая|LowСредняя|MediumСредняя|MediumСредняя|MediumСредняя|MediumВысокая,средняя|High, mediumВысокая, средняя|High, mediumПоток минеральных веществ к растению|The flow of minerals to the plant++++?+?++Поток органических веществ к грибу|Flow of organic substances to the fungus++++?+?-/+?-/+?Растение:|Plants:       Переход к новым эволюционным линиям грибов|Transition to new evolutionary lines of fungi-++?++++Фотосинтез|Photosynthesis+/-+/-+/-+++/-+/-Облигатность ассоциации|Obligateness of the association+/-+++?+?+/-+/-Гриб:|Fungi:       Продолжение вовлечения новых линий грибов в симбиоз|Continued involvement of new fungi lines in symbiosis-++?+?+?++Хозяин необходим для роста|The host is necessary for growth+++?+++Способность к самостоятельному росту|The ability to grow independently-+/-+/-++/-++ Условные обозначения: ? – необходимы дальнейшие исследования;  (-) – иногда встречается необычный статус.Symbols: ? - further research is needed; (-) - sometimes there is an unusual status. Источник: Brundrett M.C. Diversity and classification of mycorrhizal associations// Biol. Rev. 2004;(79):473-495.Source: Brundrett M.C. Diversity and classification of mycorrhizal associations // Biol. Rev. 2004; (79):473-495.   Везикулы, напротив, являются запасаюшими структурами и свойственны в большей степени старым корням растений. Brundrett, M.C. было установлено, что увеличение доли арбускул говорит о преобладании сбалансированной микоризы, а смещение равновесия в сторону везикул увеличивает паразитизм гриба на растении [33]. Многочисленные исследования показали, что арбускулярная микориза значительно усиливает доступность минеральных веществ, витаминов, воды, ферментов, гормонов и активных веществ (фосфат и аммоний) для растений. Такой вид микоризы положительно влияет на рост, питание и развитие корневой системы за счет увеличения ее площади [34]. При этом грибы, участвующие в арбускулярной микоризе, не влияют на повышение плодородия почвы [35-38].Эктомикоризу (ЭМ) создают около 5-6 тысяч видов растений, преимущественно древесных и кустарниковых (семейства Pinaceae, Cupressaceae, Fagaceae, Betulaceae, Salicaceae, Myrtaceae, Tiliaceae) [35]. Микобионты представлены 6 тысячами видов грибов, преимущественно агарикоидными и гастероидными базидиомицетами [39]. Для ЭМ характерен обильный наружный мицелий, который чувствителен к концентрации кислорода в почве. Развитие ЭМ замедляется при высокой влажности почвы, низкой концентрации углеводов, поступающих в растение [40,41]. ЭМ доминирует в лесах бореальной и умеренной зоны с высоким содержанием органических веществ в почве [42]. Эктэндомикоризу (ЭЭМ) многие исследователи считают видоизменением ЭМ при неблагоприятных для растения условиях, когда микобионт переходит к паразитизму [33].  В настоящее время ЭЭМ известна только у видов Larixи Pinus в лесных питомниках или нарушенных местообитаниях. Круг микобионтов ЭЭМ представлен 3 видами аскомицетов из Pezizales (Wilcoxina mikolae, W. rehmii, Sphaerosporella brunnea) и 2 видами несовершенных грибов Phialophora finlandia и Chloridium paucisporum [43].Эрикоидная (ЭрМ) микориза обнаружена у вересковых растений. К настоящему времени известно около 130 микобионтов[44]. Физиологические особенности этих микобионтов изучены недостаточно. Однако, рост вересковых на почвах с очень низким содержанием азота и высокой кислотностью, наличием ряда факторов, вызывающих стресс растений (большое количество металлов в почве, сильно пониженная или повышенная влажность, повышенные или пониженные температуры и др.) говорит о том, что представители ЭрМ способны выживать в неблагоприятных условиях.Микобионты арбутоидной (АрМ) микоризы являются карбофилами, способствуют восстановлению хвойных пород после пожаров и других нарушений [23,45,46]. Монотропоидные (ММ) микоризные грибы колонизируют растения, лишенные хролофилла. Они образуют эктомикоризную ассоциацию с такими деревьями, как бук, дуб и кедр, а затем – монотропоидную ассоциацию и передают часть углерода деревьев растениям [47].Орхидная (ОМ) микориза одна из самых древних. Микобионтами ОМ в основном являются базидиомицеты. Большинство орхидных не способны прорастать в отсутствии гриба, который полностью обеспечивает растение всеми необходимыми питательными элементами, включая поступление сахаров, аминокислот, витаминов в течение сезона [48].Авторами был проведен статистический анализ сходства и различия типов микориз по эволюционным и функциональным характеристикам, представленным в таблице 3. Согласно диаграмме (рис.), можно предположить достаточно высокую вероятность различия переменной АМ и группы из переменных ЭЭМ и ММ.Достаточно высокое сходство по функциональным характеристикам обнаруживают переменные ММ и ОМ, ЭрМ и АрМ. Следует отметить, что переменные ОМ и АрМ на определенном расстоянии (1 и 11 соответственно) интегрируются в группу с переменными ММ и ЭрМ, и согласно данному типу анализа проявляют медианное сходство. Группы ЭМ и ЭрМ по функциональным характеристикам обнаруживают вероятность достаточно близкого сходства. Интеграция АрМ и ЭМ в ЭрМ (рис.) подтверждает экспериментальные данные, полученные Smith S.E. и Read D.J, о том, что арбутоидная (АрМ) микориза - переходный тип между ЭрМ и ЭМ [23]. По данным аналитического обзора можно отметить, что для лесовосстановления целесообразно отдать предпочтение ЭМ и АрМ. Стоит также заметить, что микоризные сообщества растений и грибов полифункциональны. Если ранее исследователи отмечали только особенности микотрофного питания микоризный растений, то сейчас установлен целый комплекс экологических функций микоризных ассоциаций (табл.4).    Рисунок. Иерархическая диаграмма сходства и различия переменных (типов микориз) по эволюционным и функциональным характеристикам.Figure. Hierarchical diagram of similarities and differences of variables (types of mycorrhizae) by evolutionary and functional characteristics. Источник: собственная интерпретация авторов по данным таблицы 3.Source: authors own interpretation according to Table 3.Таблица 4Полифункциональные характеристики наиболее распространенных типов микоризTable4Multifunctional characteristics of various types of mycorrhizaeХарактеристики|SpecificationsАМЭМВодный режим|Water regimeУлучшает |ImprovesУлучшает|ImprovesУстойчивость к засолению|Resistance to salinityПовышает| IncreasesПовышает|IncreasesПотребность в углеводах|The need for carbohydratesНизкая |LowВысокая|HighПоставка фосфора растению|Phosphorus supply to the plant80%Более 80%|Поставка азота растению|Nitrogen supply to the plant25%Высокая|HighЗащита от тяжелых металлов|Protection against heavy metalsAl, Cd,  Fe, Ti ?Увеличение неорганического  азота|Increase in inorganic nitrogenАктивизирует рост|Activates growthСнижает рост|Reduces growthУвеличение органики в почве|Increase of organic matter in the soilАктивизирует рост|Activates growthАктивизирует рост|Activates growthУсловные обозначения: ? – необходимы дальнейшие исследования.Symbols: ? – further research is needed. Источник: Воронина Е. Ю. Микоризы и их роль в формировании сообществ.Вестник Московского университета. Серия 16: Биология. 2006;4:17–26.Source: Voronina  E. Y. Mycorrhizae and their role in the formation of communities // Bulletin of the Moscow University. Series 16: Biology. 2006;(4): 17-26.  Основываясь на данных, представленных в таблице 4, можно сделать вывод, что эктомикоризы (ЭM) помогают растению усваивать питательные вещества, воду и минералы. Гифы гриба врастают в корни растения, обеспечивая оптимальный обмен веществ. При этом корни самого растения, как правило, не сильно развиты, имеют короткие ветви. Микобионтам ЭM требуется больше органики, чем AM [49]. ЭМ-грибы увеличивают соотношение C:N и C:P в подстилке и, таким образом, способствуют удержанию углерода в почвах [50-52].При недостатке минеральных элементов для питания растений (особенно азота и фосфора), неблагоприятных условиях воды и воздуха микориза становится одним из основных факторов адаптации растений к изменившимся условиям окружающей среды. Микобионты способствуют повышению устойчивости биогеоценозов, формирующихся на нарушенных землях [53,54]. Для большинства микоризных грибов предпочтительна кислая среда. Они плохо растут в нейтральной среде и практически прекращают свое развитие при рН 7,0 [55]. Другие исследователи [56] отметили, что микотрофия значительно выше на почвах с низким содержанием фосфора. Присутствие питательных веществ в почве в неперевариваемой форме значительно усиливает образование микоризы. В неблагоприятных условиях повышается интенсивность развития микориз [57]. Так в экстремальных лесорастительных условиях доля микориз у хвойных деревьев увеличивается в 1,5 раза [58,59]. Но при этом снижается видовое разнообразие типов микориз.Отечественными исследователями изучено влияние спор эктомикоризного гриба Amanita muscaria L. на функциональную активность корневой системы и минеральную продуктивность сосны обыкновенной, лиственницы сибирской ели европейской, дуба черешчатого и яблони домашней [60]. Было установлено увеличение корней растений, а также отмечен самый высокий уровень минеральной продуктивности у дуба по основным элементам питания (табл. 5).Из данных, приведенных в таблице 5, видно, что под действием эктомикоризного гриба Amanita muscaria L.  эффективность поглощения азота корневой системой дуба была в 2,7; 8; 9,2 и 9,6 раза выше, чем корневой системой сосны, лиственницы, ели и яблони соответственно. Калий также поглощался корневой системой дуба более эффективно - в 4,5; 8,7; 15,5 и 8,8 раза лучше, чем корневой системой сосны, лиственницы, ели и яблони соответственно. Такая же закономерность отмечена и по фосфору. При этом она на 70,7%, 86,7%, 88,8% и 83,7% была ниже у сосны, лиственницы, ели и яблони соответственно. Таким образом, можно отметить, что микориза достоверно влияет на функциональную активность корней и минеральную продуктивность растений.   Таблица  5Минеральная продуктивность, мг/м2 суткиTable 5Mineral productivity, mg/m2 dayПитательные элементы| Nutritional elementsСосна| Pine treeЛиственница| LarchЕль|FirДуб|OakЯблоня|Apple treeАзот|nitrogen5071701491368143Калий|Potassium20710760932120Фосфор|Phosphorus172786658796Источник: Капустин Р.В. Влияние инокуляции грибом Аmanitamuscarial. На минеральную продуктивностьдревесных растений на серых лесных почвах Нижегородской области. Вестник ВГУ, серия: химия.биология. Фармация. 2014;3:68-73.Source: Kapustin R.V. The effect of inoculation by the fungus Amanita muscaria L. on the mineral productivity of woody plants on gray forest soils of the Nizhny Novgorod region//Bulletin of VSU, series: chemistry. Biology. Pharmacy. 2014;(3):68-73. St. John, Coleman [61] установили, что под действием АМ увеличивается интенсивность фотосинтеза на 50%. Smith, Read [23] обнаружили снижение поступления металлов в побеги растений, улучшение водного баланса. Все это свидетельствует о положительном влиянии микоризных грибов на рост и развитие растений. Но есть и противоположные данные. Доступность минеральных веществ может приводить к паразитизму гриба на растении [62-64]. Растения обеспечивают микоризные грибы углеводами [65].Уровень техногенной нагрузки на лесные экосистемы активизирует процессы повреждения тонких корней растений и микориз. Одновременно идет интенсификация заложения боковых сосущих корней, трансформирующихся в последующем в микоризы, возрастает активность ветвления микориз и увеличивается толщина поперечных размеров сосущих корней.Эти исследования еще раз подтверждают, что недостаток элементов питания, неблагоприятный водный, воздушный режимы и другие экстремальные состояния способствуют активному развитию микоризы. Микоризообразующие грибы в таких условиях выступают как связующий элемент в формировании биогеоценозов и адаптации растений к отрицательным факторам окружающей среды.ЗаключениеТаким образом, на основании проведенного анализа можно сделать следующие выводы:1) роль каждого симбионта в микоризе, а также форма и степень развития микоризы для каждого вида микотрофных растений зависит от:-  вида гриба и породы дерева; - конкретных лесорастительных условий; - значений влажности и температуры;-  питательных элементов в почве;2) узкая специализация микобионта повышает конкурентоспособность растения-хозяина, так как растения со специфичными микобионтами лучше защищены;3) в некоторых случаях образования микоризы наблюдается преобладание паразитизма грибов, что обусловлено комплексом лесобиологических, почвенно-климатических и других условий;4) неблагоприятные условия окружающей среды активизирую микоризообразование.Все перечисленные факторы следует учитывать при подборе древесных пород и видов грибов в лесном хозяйстве при лесовосстановлении.